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Después de graduarse, John se matriculó en la Universidad de Texas en Austin, donde estudió arte teatral y actuación. Su talento y dedicación al arte llamó la atención de los profesores, y se le dio la oportunidad de interpretar papeles en producciones teatrales universitarias.

John dio sus primeros pasos en la gran pantalla a principios de la década de 2000, cuando actuó en varias películas independientes. Sin embargo, el verdadero reconocimiento le llegó a mediados de la década de 2000, cuando interpretó papeles en películas como:

- «El resplandor eterno de la mente pura» (2004): En esta dramática película apareció como un joven estudiante que se convierte en el objeto de un experimento para borrar la memoria. Su juego convincente atrajo la atención del cuadro y del público.

- «La tierra de los viejos» (2007): En este thriller interpretó el papel de un joven empleado bancario que se encontró envuelto en un peligroso juego con un grupo criminal. Su juego expresivo influyó de manera importante en el desarrollo de la trama.

- «Time» (2010): En este thriller de ciencia ficción apareció como un ingeniero tratando de revelar el misterio del enigmático fenómeno de las anomalías temporales. Su juego convincente ayudó a crear una atmósfera de enigma y tensión.

La carrera de John Benjamin Hickey sigue evolucionando, y sigue siendo uno de los actores más prometedores de Hollywood. Sus destacadas actuaciones y aportaciones al arte cinematográfico lo convierten en uno de los actores más respetados y talentosos de nuestro tiempo.